Filho do ator James Brolin e enteado de Barbra Streisand, John Brolin conheceu as artes dramáticas desde cedo, na escola ele apareceu em peças amadoras, como a adaptação de Um Bonde Chamado Desejo, sua carreira começou com pequenas aparições em programas de televisão e programas de televisão, mas seu primeiro longa-metragem foi The Goonies (1985).
Ainda assim, nos próximos vinte anos, o ator só terá papéis menores em pequenas séries de televisão e filmes de baixo orçamento. Na televisão, Brolin apareceu em episódios de Angels of the Law (1987), The Young Riders (1989-1992) e Winnetka Road (1994). Ele estrelou vários filmes para o cinema, mas quase todos eles foram grandes fracassos de bilheteria, incluindo Assassins of the Road (1994), um filme de ação estrelado por Christopher Lambert, O Principal Suspeito (1997), estrelado por Ewan McGregor, Mod Squad – O Filme (1999) e O Homem Sem Sombra (2000).
- A primeira oportunidade de trabalhar com um renomado diretor veio em Melinda e Melinda (2004).
- Com direção de Woody Allen.
- Além deste pequeno papel.
- Há também a participação em Planet Terror.
- Episódio da série Grindhouse.
- Desenhada por Robert Rodríguez e Quentin Tarantino.
- Com esses dois filmes com spin-offs internacionais.
- Brolin foi escolhido para o papel que o impulsionou de uma vez por todas ao estrelato: Sheriff Llewelyn Moss em Onde as fraquezas não têm tempo (2007).
- O filme ganhou quatro Oscars.
- Incluindo Melhor Filme e Diretor.
Brolin foi posteriormente processado em Hollywood. Não faça de ninguém além do Presidente George W. Bush em W. (2008) por Oliver Stone e o político conservador Dan White em Milk?A Voz da Igualdade (2008). Com essa atuação, ele foi indicado ao Oscar de melhor ator coadjuvante. Depois de duas bilheterias e fracassos públicos (Mulheres em Apuros em 2009, Jonah Hex?O Caçador de Recompensas em 2010, o ator investiu em filmes mais seguros como Wall Street – Money Never Sleeps (2010) e You Will Meet the Man dos Seus Sonhos (2010), no qual renovou sua parceria com Woody Allen.
Em uma ascensão clara, ele foi convidado pelos irmãos Coen para estrelar Bravura Indomita (2010), um western estrelado por Matt Damon e Jeff Bridges, que foi bem recebido pela crítica e pelo público, então priorizando produções tradicionais como Men in Black. III, estrelado por Will Smith e Tommy Lee Jones, e The Gangster Squad, um filme policial no qual Brolin dividiu o palco com Sean Penn e Ryan Gosling.